Comment les araignées du Québec passent-elles l’hiver ?
A. Lapointe (1), P. Paquin (2)
1. 1160 Chemin de la Vigilance, Lac-à-la-Tortue, QC, G0X 1L0, Canada. Courriel : alex1324@hotmail.ca
2. Scienceinfuse Inc., 12 Saxby Sud, Shefford, QC, J2M 1S2, Canada. Courriel : pierre.paquin123@gmail.com
Résumé. Nous passons en revue les différentes stratégies employées par les araignées pour survivre à l'hiver québécois, qui est caractérisé par des températures sous le point de congélation et l'accumulation de neige au sol. 1) Les araignées meurent à l'automne et ce sont les sacs d'œufs qui survivent aux conditions froides. Les descendants sortent du sac au printemps suivant. 2) Les araignées hivernent à l'état de sub-adulte et ne meurent pas gelées grâce à des substances qui abaissent le point de congélation de l'hémolymphe. 3) Les espèces synanthropes profitent des conditions favorables des habitations humaines. 4) Les espèces troglophiles profitent des conditions de température favorables des cavernes. 5) Certaines araignées demeurent actives dans l'espace subnivéen, entre le sol gelé et les couches de neige accumulées. 6) Quelques espèces sont potentiellement des spécialistes de l'espace subnivéen. Une meilleure compréhension des stratégies hivernales des araignées permettra de mieux cerner leur phénologie.
Mots clés. phénologie, habitat subnivéen, glycérol, synanthrope, reproduction.
Abstract. We are providing an overview of the strategies used by spiders to survive winter in Quebec, where the season is characterized by subzero temperatures and accumulation of snow on the ground. 1) Spiders die in fall, but eggsacs are surviving the cold conditions; spiderlings hatch in the following spring. 2) Sub-adult spiders overwinter and do not freeze to death because of the secretion of substances that depress the supercooling point. 3) Synanthropic species benefit from the favorable conditions found in houses. 4) Troglophile species benefit from the favorable temperatures found in caves. 5) Some spiders remain active in the subnivean space found between the frozen ground and accumulated snow layers. 6) A few species may be specialists of the subnivean space. A better understanding of the strategies involved to survive winter will allow a better understanding of spiders’ phenology.
Keywords. phenology, subnivean habitat, glycerol, synanthropic species, reproduction.
Introduction
Pour la plupart d'entre nous, l’hiver signifie l’extermination de la vie qui se trouve à l’extérieur. Comment serait-il possible qu’une simple bestiole puisse survivre à des conditions de froids aussi intenses? Et pourtant, chaque printemps, les araignées reviennent en force, comme si la saison froide n’avait jamais eu lieu. Les araignées, qui ne diffèrent pas des autres arthropodes, possèdent des stratégies pour survivre à cette période défavorable. Elles se traduisent par des périodes particulières intégrées dans leur cycle de vie. Toutes les araignées finissent par mourir, mais ce n’est pas sans recourir à ces mécanismes qui permettent la survie et le maintien dans un environnement auquel elles appartiennent.
Dans les lignes qui suivent, nous passons en revue les relations entre les araignées et la période froide, et nous présentons un survol des moyens employés par les araignées pour que l’espèce puisse maintenir des populations viables, malgré les rigueurs du climat.
1) Les araignées meurent à l’automne
Cette catégorie est une des plus connues puisqu’elle concerne les araignées de grande taille de la famille des Araneidae, que nous observons à proximité de nos habitations. Bien que présentes durant la belle saison, elles sont de petite taille pendant cette période et passent inaperçues. Une fois devenues adultes vers la fin de l’été et à l’automne, elles sont beaucoup plus grandes et se font remarquer à cause des grandes toiles orbiculaires qu'elles tissent (Paquin & Dupérré 2003). C’est à ce stade que l’accouplement se produit et subséquemment, la femelle confectionne un sac de soie dans lequel elle déposera ses œufs. En conditions extérieures, ces araignées meurent une fois cette tâche reproductrice effectuée, le plus souvent à l’automne (Bonnet 1935), comme par exemple pour les genres Araneus, Larinioides et Argiope.
Ce sont les œufs qui subsistent aux conditions froides et permettent à ces espèces de maintenir leur présence. Bonnet (1935) précise qu’en Europe, Araneus diadematus Clerck 1757 passe l’hiver sous forme d’œufs qui éclosent au printemps suivant, mais Dondale et al. (2003) rapportent que les œufs d’Argiope aurantia Lucas 1833 éclosent plutôt à l’automne et que se sont les petites araignées qui demeurent dans le sac pendant tout l’hiver, qui en sortent le printemps suivant.
Que ce soit sous forme d’œufs ou d’araignées juvéniles, la survie à des températures froides demeure stupéfiante. Les êtres vivants sont constitués de cellules qui elles-mêmes contiennent une grande proportion d’eau. Si cette eau se cristallise à cause du froid, cela signifie l’explosion de la cellule et la mort de l’animal. Comment alors expliquer que les bébés Argiope spp. ne meurent pas pendant l’hiver? Certains avancent que la soie du sac d’œufs est un incroyable isolant, mais ce fait n’explique pas la survie de petites araignées à des températures de -25°C. La solution à cette énigme est maintenant bien connue. Dubach et al. (1959) ont rapporté que les insectes (et les autres arthropodes) peuvent tolérer de tels froids grâce à la sécrétion du glycérol, un antigel qui, en se mélangeant à l’hémolymphe (sang incolore) de l’animal, en abaisse le point de congélation jusqu'à des températures bien en dessous de ce qu’on observe en nature. Cet additif au sang des arthropodes agit de façon analogue aux liquides antigel utilisés dans les automobiles, et permet aux cellules de ces animaux de ne pas geler même à des conditions de froid extrême (Sømme 1964, Sømme & Östbye 1969). Nous savons maintenant que ces mécanismes de survie sont complexes et ne dépendent pas uniquement de substances comme le glycérol (Duman 1979, Turnock & Fields 2005). Est-ce que les juvéniles Argiope spp. dans le sac d’œufs peuvent sécréter des substances antigel pour survivre à ces températures hivernales? Bien que ce sujet n’ait jamais été directement abordé, nous pouvons spéculer que oui, la survie de l’espèce au Québec en est une bonne indication. Mais qu’advient-il des espèces qui passent l’hiver au stade d’œufs qui éclosent la saison suivante ? La nature a sans doute prévu le coup en munissant ces œufs des substances nécessaires pour survivre à ces rudes conditions.
2) Les araignées qui hivernent
La deuxième stratégie consiste à hiverner, c’est-à-dire survivre aux conditions hivernales en état de torpeur, sans mouvement, dans un habitat stable et bien camouflé. Il ne subsiste pas de doute que les espèces qui utilisent cette stratégie, tirent également profit de substances comme le glycérol qui préserve l’intégrité de la structure cellulaire. Ces espèces se reproduisent pendant l’été et grandissent jusqu’à la fin de la belle saison. Elles entrent en état de torpeur habituellement au stade pré-adulte, ce qui veut dire qu’une dernière mue sera nécessaire avant d’atteindre la maturité. Ces espèces sont souvent inféodées aux litières forestières et autres microhabitats (bois mort, sous les pierres, etc). Dès les premiers réchauffements du mois d’avril, elles sortent de leur torpeur hivernale et muent. Cette dernière mue résulte en des individus adultes, c’est-à-dire qui possèdent les structures sexuelles nécessaires à la reproduction. Après l’accouplement, les femelles fertilisées confectionnent leur sac d’œufs tôt au printemps, mais certaines espèces les fabriquent plus tard dans la saison. Les mâles adultes sont présents seulement pendant une brève période de temps au printemps. Cette stratégie est celle d’Hypselistes florens (O. Pickard-Cambridge 1875), une espèce commune de la famille des Linyphiidae. La coloration orange et bleu permet de la reconnaître (fig. 1a−1b). Cette araignée passe l’hiver dans la litière forestière et dans les amoncellements de pierres, pour en sortir tôt au printemps. Le mâle, qui effectue sa dernière mue à ce moment, est facilement reconnaissable à ses immenses palpes et son céphalothorax muni de curieuses déformations (fig. 1b). Il n’est présent que quelques semaines, le temps de s’accoupler pour ensuite mourir. La femelle pondra dans les semaines qui suivent (fig. 1c) et verra une génération se développer pendant la belle saison. Toutefois, à partir de cette période, il devient difficile de récolter des adultes H. florens – les mâles sont introuvables depuis la fin du printemps et les femelles meurent après avoir confectionné leur sacs d’œufs. Ces œufs écloront quelques semaines plus tard, et les araignons vont grandir et se développer jusqu’à l’avant-dernier stade qui passera le prochain hiver bien cachés et protégés contre les températures froides par le glycérol.
Certaines espèces, notamment du genre Dolomedes, ont la réputation de passer deux hivers à l’état de juvéniles avant d’atteindre le stade adulte (Zimmerman & Spence 1998, Guarisco 2010). Il est possible que ce phénomène, rapporté de l’Alberta et du Kansas, se produise aussi au Québec, mais il n’existe pas de données le démontrant.
3) Les araignées des habitations
Cette catégorie ne constitue pas une stratégie que certaines araignées utilisent pour vaincre les rigueurs de l’hiver, mais découle plutôt du fait que certaines espèces sont des synanthropes, c’est-à-dire qu’elles sont étroitement associées aux humains et à leurs habitations. Ces espèces bénéficient des conditions favorables de l’intérieur de nos habitations, mais il n’existe pas d'espèce qui effectue un changement d’habitat avec l’avènement de l’hiver, pas plus qu’il n'existe des araignées qui se trouvent uniquement dans les habitations humaines. De telles espèces spécialistes n’existent pas parce que les constructions humaines sont beaucoup trop récentes d’un point de vue évolutif, pour permettre une telle spécialisation. Toutes les espèces qui se trouvent dans nos maisons pendant l’hiver se trouvent également à l’extérieur, quelque part sur la planète. Paquin et al. (2022a) ont documenté la présence de 28 espèces de notre province qui démontrent des affinités particulières avec les humains et leurs habitations.
Certaines espèces qui meurent vers la fin de la saison dans les conditions extérieures, ont été récupérées à l’automne et introduites dans des habitations à titre expérimental par des arachnophiles enthousiastes. Étonnamment, ces araignées ne sont pas mortes à l’automne : une femelle A. diadematus et un mâle Phidippus audax (Hentz 1845) ont même survécu jusqu’à l’été suivant. Comme le mentionne Bonnet (1935), la longévité des espèces en conditions intérieures diffère de ce qui est souvent observé en conditions extérieures et naturelles.
4) Les araignées associées aux cavernes
Bien qu’il n'y ait pas d’araignées troglobies au Québec, certaines espèces sont dites troglophiles (Paquin et al. 2021), c’est-à-dire qu’elles démontrent des affinités marquées pour ce type d’habitat, sans toutefois y être exclusivement associées. Ces araignées passent l’hiver dans cet habitat à cause des conditions favorables qu’on y trouve; la température observée est près de la moyenne de température annuelle de l’endroit où se trouve la caverne. Au Québec par exemple, Beaupré & Caron (2021) rapportent des températures stables entre 3 et 7°C tout au long de l’année, tandis que plus au sud, aux États-Unis, la température peut être un peu plus élevée, jusqu'à 12°C. Certaines araignées troglophiles, comme Meta ovalis (Gertsch 1933), tirent profit des conditions de cet habitat particulier pour survivre à l’hiver québécois.
5) Les araignées actives sous la neige
D’un point de vue écologique, l’accumulation de la neige sur le sol pendant l’hiver génère un phénomène surprenant. Les couches de neiges, qui se superposent sur le sol gelé, forment un isolant thermique très efficace. Avec une accumulation de 20 cm et plus, la température sous la couche de neige devient indépendante de la température extérieure (Pruitt 1970). Combiné avec l’activité bactérienne des sols forestiers qui génère une pression de CO2 (Coxson & Parkinson 1987), il se forme un espace entre le sol gelé et la neige, nommé espace subnivéen ou subnival. L’effet isolant de la neige procure à ce microhabitat saisonnier, une stabilité thermique qui avoisine -5°C, même si les températures extérieures sont de -40°C (Paquin 2004). Cet habitat est le théâtre de beaucoup plus d’activités que ne le laissent planer les conditions extérieures.
Nous savons que les araignées sont connues sont actives dans cet habitat particulier (Aitchison 1978, 1980, 1984) pendant la saison froide. Paquin (2004) a perfectionné la méthode du piège-fosse hivernal, ce qui a permis de récolter les individus actifs pendant l’hiver. Un premier projet de recherche mené sur les araignées subnivéennes dans la forêt boréale mixte de l’Abitibi a permis la récolte de 2473 araignées qui étaient actives sous la neige (non publié). Un deuxième projet, mené dans la région de Granby durant l’hiver 2016-2017, a permis la récolte de 1129 spécimens avec six pièges-fosses installés dans une érablière et une prucheraie (Paquin et al. en préparation).
Il n’y aucun doute que la survie et l’activité de cette faune hivernale sont étroitement liées au glycérol. Cependant les araignées récoltées dans cet habitat demeurent mal connues tout comme les caractéristiques de ce microhabitat.
6) Les araignées spécialistes de l’habitat subnivéen ?
Bien que les araignées présentes dans l’espace subnivéen soient stupéfiantes, quelques espèces semblent posséder des affinités marquées pour ce micro-habitat. Il est encore hasardeux de qualifier ces dernières de spécialistes de l'habitat subnivéen, au même titre que les Tipulidae du genre Chionea. Ces diptères dépourvus d’ailes sont parfaitement adaptés à cet habitat (Byers 1983, Paquin et al. 2019) et parfois récoltés sur la neige, mais d’importantes populations ont été récoltées sous la neige (Paquin 2004, non publié), ce qui confirme le statut d'espèces spécialistes. Aucune araignée n'est exclusive à l’espace subnivéen, mais mentionnons deux espèces qui pourraient tout de même s’avérer des spécialistes. 1) Cicurina brevis (Emerton 1890) est présente toute l’année, mais cette araignée atteint un pic d’abondance vers la fin février avec des centaines d’individus adultes récoltés sous la neige. Pour cette espèce, l'hiver correspond à la période de reproduction, avec un grand nombre de mâles et de femelles présents. 2) Mentionnons une espèce qui appartient à la famille des Linyphiidae: Gnathonaroides pedalis (Emerton 1923). Il s’agit d’une espèce rarement trouvée, mais presque tous les spécimens connus ont été récoltés l'hiver, dans l’espace subnivéen (Steffen & Draney 2009).
Conclusions
Nous connaissons encore mal le cycle de vie de la plupart des araignées. Certaines atteignent la maturité tôt au printemps, d'autres à l'automne. La période où les individus adultes des deux sexes sont actifs, correspond souvent à la période active de la reproduction. Nous espérons que la synthèse présentée ici sur les stratégies employées par les araignées pour survivre à l'hiver permettra d'intégrer cette période de l'année dans les cycles de vie des araignées, et mener à une meilleure compréhension de la phénologie de nos espèces.
Remerciements
Nous remercions Ève Parent et Annie Rousseau qui ont partagé leur expérience d’élevage de Phidippus audax et d'Araneus diadematus, Gilles Arbour et Esther Bilodeau pour la révision du texte, Gilles Arbour pour les photographies 1a et 1b et enfin, Suzanne Labbé pour la photographie 1c.
Références
Aitchison CW. 1978. Spiders active under snow in Southern Canada, pages 139–148 in Merrett P (editor). Arachnology, Seventh International Congress. London: Academic Press.
Aitchison CW. 1980. A preliminary study of the phenology of winter-active spiders. Pages 61–66 in Proceedings of the eighth International Congress of Arachnology, Vienna.
Aitchison CW. 1984. The phenology of winter-active spiders. Journal of Arachnology 12:249–271.
Beaupré M, Caron D. 2021. Cavernes du Québec. Guide de Spéléologie. Éditions Michel Quintin. Pages 1–367.
Bonnet P. 1935. La longévité chez les araignées. Bulletin de la société entomologique de France 40(19):272–277.
Byers GW. 1983. The Crane Fly genus Chionea in North America. University of Kansas Science Bulletin 52(6):59–195.
Coxson D, Parkinson D. 1987. Winter respiratory activity in Aspen woodland forest floor litter and soils. Soil Biology and Biochemistry 19:49–59.
Dondale CD, Redner JH, Paquin P, Levi HW. 2003. The Orb-weaving Spiders of Canada and Alaska. Uloboridae, Tetragnathidae, Araneidae and Theridiosomatidae (Araneae). The Insects and Arachnids of Canada, Part 23. Agriculture Canada, Ottawa, National Research Council publications, NRC 44466. Pages 1–371.
Dubach P, Pratt D, Smith F, Stewart C. 1959. Possible role of glycerol in the winter-hardiness of insects. Nature 184:288–289.
Duman J. 1979. Subzero temperature tolerance in spiders: The role of thermal-hysteresis-factors. Journal of comparative Physiology 131:347–352.
Guarisco H. 2010. The fishing spider genus Dolomedes (Araneae: Pisauridae) in Kansas. Transactions of the Kansas Academy of Science 113:35–43.
Paquin P. 2004. A winter pitfall technique for winter-active subnivean fauna. Entomological News 115(3):146–156.
Paquin P, Aubé M, Brodeur J, Desaulniers C-O, Simard C. 2021. Troglobie, troglophile ou trogloxène ? Meta ovalis (Gertsch 1933) (Araneae : Tetragnathidae) au Québec Hutchinsonia 1:21–26.
Paquin P, Aubé M, Mochon A. 2019. Chionea scita Walker 1848 (Diptera : Tipulidæ) une deuxième espèce de mouche des neiges au Québec. Nouv’Ailes 29(1):6–7.
Paquin P, Dupérré N. 2003. Guide d'identification des araignées (Araneae) du Québec. Fabreries, Supplément 11. 251 pages.
Paquin P, Rousseau A, Arbour G. 2022. Les araignées synanthropes du Québec. Hutchinsonia:37−45.
Pruitt WO jr. 1970. Some ecological aspects of snow. Pages 83–100 in Ecology of the subarctic region. UNESCO, Paris.
Sømme L. 1964. Effects of glycerol on cold-hardiness in insects. Canadian Journal of Zoology 42(1):87–101.
Sømme L, Östbye E. 1969. Cold-hardiness in some winter active insects. Norsk Entomologisk Tidsskrift 16:45–48.
Steffen F, Draney M. 2009. Diversity and activity of Ground-Dwelling spiders (Araneae) in four sub-communities in a degraded oak woodland at the Chicago botanic garden, Cook county, Illinois. The Great Lakes Entomologist 42 (3/4):185–203.
Turnock P, Fields P. 2005. Winter climates and coldhardiness in terrestrial insects. European Journal of Entomology 102:561–576.
Zimmerman M, Spence JR. 1998. Phenology and life-cycle regulation of the fishing spider, Dolomedes triton Walckenaer (Araneae, Pisauridae) in central Alberta. Canadian Journal of Zoology 76:295–309.
